Статья
Гендерные особенности атеросклеротического поражения сонных артерий у пациентов с воспалительными заболеваниями кишечника: исследование случай-контроль
Цель. Изучить влияние пола на ультразвуковую морфологию атеросклеротической бляшки (АСБ) и бремя атеросклероза у пациентов с воспалительными заболеваниями кишечника (ВЗК) и каротидным атеросклерозом.Материал и методы. Исследование спланировано по типу "случай-контроль". В основную группу (n=59, 28 женщин и 31 мужчина) включали пациентов в возрасте 40-64 лет с ВЗК, у которых были выявлены АСБ артерий каротидного бассейна. Группа контроля (n=149, 56 женщин и 93 мужчины) была подобрана из базы пациентов, имеющих каротидные АСБ. Всем пациентам проводили дуплексное сканирование артерий каротидного бассейна с определением эхогенности АСБ и измерением максимальной высоты, суммарной высоты и суммарной площади АСБ. Результаты. Эхогенность каротидных АСБ была значимо ниже у женщин с ВЗК в сравнении с группой контроля (p=0,011). Максимальная и суммарная высота АСБ, а также суммарная площадь АСБ была выше у женщин с ВЗК в сравнении с группой контроля (p=0,001; p=0,003; p=0,026, соответственно). Наличие ВЗК у женщин ассоциировалось с увеличением отношения шансов наличия гипоэхогенных каротидных АСБ в 4,14 раза (95% доверительный интервал: 1,11-15,5; p=0,035) после поправки на возраст, ожирение, курение, артериальную гипертензию, уровни холестерина липопротеинов низкой плотности, триглицеридов, глюкозы и прием гиполипидемической терапии.Заключение. Женщины с ВЗК отличались меньшей эхогенностью каротидных АСБ и более высокими значениями показателей бремени каротидного атеросклероза в сравнении с сопоставимым по возрасту контролем. Наличие ВЗК ассоциировано с увеличением шансов визуализации гипоэхогенных каротидных АСБ среди женщин.
1. Фомичева О. А., Балахонова Т. В., Погорелова О. А. и др. Атеросклеротическая нагруженность периферических артерий в диагностике коронарного атеросклероза при ревматоидном артрите. Российский кардиологический журнал. 2024;29(8):5902. doi:10.15829/1560-4071-2024-5902.
2. Follin-Arbelet B, Cvancarova Småstuen M, Hovde Ø, et al. Mortality in Patients with Inflammatory Bowel Disease: Results from 30 Years of Follow-up in a Norwegian Inception Cohort (the IBSEN study). J Crohns Colitis. 2023;17(4):497-503. doi:10.1093/ecco-jcc/jjac156.
3. Бикбавова Г. Р., Ливзан М. А. Системное воспаление и кардиоваскулярные риски у больных воспалительными заболеваниями кишечника: что необходимо учитывать? Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2021;1(6):112-20. doi:10.31146/1682-8658-ecg-190-6-112-120.
4. D'Ascenzo F, Bruno F, Iannaccone M, et al. Patients with inflammatory bowel disease are at increased risk of atherothrombotic disease: A systematic review with meta-analysis. Int J Cardiol. 2023;378:96-104. doi:10.1016/j.ijcard.2023.02.042.
5. Sleutjes JAM, van der Woude CJ, Verploegh PJP, et al. Cardiovascular risk profiles in patients with inflammatory bowel disease differ from matched controls from the general population. Eur J Prev Cardiol. 2023;30(15):1615-22. doi:10.1093/eurjpc/zwad124.
6. Sinh P, Cross RK. Cardiovascular Comorbidities and Inflammatory Bowel Disease: Causes and Consequences. Gastroenterol Hepatol (N Y). 2024;20(4):204-15.
7. Marín-Jiménez I, Carpio D, Hernández V, et al. Spanish Working Group in Crohn's Disease and Ulcerative Colitis (GETECCU) position paper on cardiovascular disease in patients with inflammatory bowel disease. Gastroenterol Hepatol. 2025;48(5):502314. doi:10.1016/j.gastrohep.2024.502314.
8. Исаев Г. О., Трушина О. Ю., Исайкина М. А. и др. Влияние воспалительных заболеваний кишечника на риск развития атеросклероза: оценка по данным ультразвуковой диагностики и сфигмометрии. Терапевтический архив. 2025;97(1):29-34. doi:10.26442/00403660.2025.01.203028.
9. Nasir K, Acquah I, Dey AK, et al. Inflammatory bowel disease and atherosclerotic cardiovascular disease in U.S. adults-A population-level analysis in the national health interview survey. Am J Prev Cardiol. 2022;9:100316. doi:10.1016/j.ajpc.2022.100316.
10. Alayo QA, Loftus EV Jr, Yarur A, et al. Inflammatory Bowel Disease Is Associated With an Increased Risk of Incident Acute Arterial Events: Analysis of the United Kingdom Biobank. Clin Gastroenterol Hepatol. 2023;21(3):761-70.e13. doi:10.1016/j.cgh.2022.08.035.
11. Fang L, Gao H, Gao X, et al. Risks of Cardiovascular Events in Patients With Inflammatory Bowel Disease in China: A Retrospective Multicenter Cohort Study. Inflamm Bowel Dis. 2022;28:52-8. doi:10.1093/ibd/izab326.
12. Olivera PA, Zuily S, Kotze PG, et al. International consensus on the prevention of venous and arterial thrombotic events in patients with inflammatory bowel disease. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2021;18(12):857-73. doi:10.1038/s41575-021-00492-8.
13. Naami R, Tashtish N, Neeland IJ, et al. Coronary artery calcium scoring for cardiovascular risk assessment in patients with inflammatory bowel disease. Am Heart J. 2023;266:120-7. doi:10.1016/j.ahj.2023.08.011.
14. Генкель В. В., Кузнецова А. С., Лебедев Е. В. и др. Факторы, связанные с эхогенностью атеросклеротических бляшек, у пациентов в возрасте 40-64 лет с каротидным атеросклерозом. Кардиология. 2021;61(6):35-40. doi:10.18087/cardio.2021.6.n1536.
15. Погорелова О. А., Трипотень М. И., Хамчиева Л. Ш. и др. Эхогенность атеросклеротической бляшки сонной артерии и ее связь с развитием неблагоприятных сердечно-сосудистых событий. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2023;(4):35-48. doi:10. 24835/1607-0771-2023-4-35-48.
16. Genkel V, Kuznetsova A, Lebedev E, et al. Carotid total plaque area as an independent predictor of short-term subclinical polyvascular atherosclerosis progression and major adverse cardiac and cerebrovascular events. Ther Adv Cardiovasc Dis. 2023; 17:17539447231194861. doi:10.1177/17539447231194861.
17. Magni P. The sex-associated burden of atherosclerotic cardiovascular diseases: An update on prevention strategies. Mech Ageing Dev. 2023;212:111805. doi:10.1016/j.mad.2023.111805.
18. Man JJ, Beckman JA, Jaffe IZ. Sex as a Biological Variable in Atherosclerosis. Circ Res. 2020;126(9):1297-319. doi:10.1161/ CIRCRESAHA.120.315930.
19. Драпкина О. М., Ким О. Т. Половые и гендерные различия в здоровье и болезни. Часть II. Клиническая и медико-социальная. Кардиоваскулярная терапия и профилактика. 2023;22(12):3831. doi:10. 15829/1728-8800-2023-3831. EDN: WJNNUC.
20. Kim HL. Differences in Risk Factors for Coronary Atherosclerosis According to Sex. J Lipid Atheroscler. 2024;13(2):97-110. doi:10.12997/jla.2024.13.2.97.
21. Rajendran A, Minhas AS, Kazzi B, et al. Sex-specific differences in cardiovascular risk factors and implications for cardiovascular disease prevention in women. Atherosclerosis. 2023;384:117269. doi:10.1016/j.atherosclerosis.2023.117269.
22. Ajoolabady A, Pratico D, Lin L, et al. Inflammation in atherosclerosis: pathophysiology and mechanisms. Cell Death Dis. 2024; 15(11):817. doi:10.1038/s41419-024-07166-8.
23. Ершова А. И., Балахонова Т. В., Мешков А. Н. и др. Распространенность атеросклероза сонных и бедренных артерий среди населения Ивановской области: исследование АТЕРОГЕН-Иваново. Кардиоваскулярная терапия и профилактика. 2021; 20(5):2994. doi:10.15829/1728-8800-2021-2994.
24. Bermúdez-López M, Martínez-Alonso M, Castro-Boqué E, et al. Subclinical atheromatosis localization and burden in a lowto- moderate cardiovascular risk population: the ILERVAS study. Rev Esp Cardiol (Engl Ed). 2021;74(12):1042-53. doi:10.1016/j.rec.2020.09.015.
25. Ha C, Magowan S, Accortt NA, et al. Risk of arterial thrombotic events in inflammatory bowel disease. Am J Gastroenterol. 2009; 104(6):1445-51. doi:10.1038/ajg.2009.81.
26. Singh S, Singh H, Loftus EV Jr, et al. Risk of cerebrovascular accidents and ischemic heart disease in patients with inflammatory bowel disease: a systematic review and meta-analysis. Clin Gastroenterol Hepatol. 2014;12(3):382-93.e1:quiz e22. doi:10.1016/j.cgh. 2013.08.023.
27. Choi YJ, Lee DH, Shin DW, et al. Patients with inflammatory bowel disease have an increased risk of myocardial infarction: a nationwide study. Aliment Pharmacol Ther. 2019;50(7):769-79. doi:10. 1111/apt.15446.
28. Bigeh A, Sanchez A, Maestas C, et al. Inflammatory bowel disease and the risk for cardiovascular disease: Does all inflammation lead to heart disease? Trends Cardiovasc Med. 2020;30(8):463-9. doi:10.1016/j.tcm.2019.10.001.
29. Lungaro L, Costanzini A, Manza F, et al. Impact of Female Gender in Inflammatory Bowel Diseases: A Narrative Review. J Pers Med. 2023;13(2):165. doi:10.3390/jpm13020165.
30. Salem DA, El-Ijla R, AbuMusameh RR, et al. Sex-related differences in profiles and clinical outcomes of Inflammatory bowel disease: a systematic review and meta-analysis. BMC Gastroenterol. 2024;24(1):425. doi:10.1186/s12876-024-03514-2.
31. Civieri G, Abohashem S, Grewal SS, et al. Anxiety and Depression Associated With Increased Cardiovascular Disease Risk Through Accelerated Development of Risk Factors. JACC Adv. 2024;3(9): 101208. doi:10.1016/j.jacadv.2024.101208.
32. Rustgi SD, Kayal M, Shah SC. Sex-based differences in inflammatory bowel diseases: a review. Therap Adv Gastroenterol. 2020; 13:1756284820915043. doi:10.1177/1756284820915043.
33. Хлынова О. В., Степина Е. А. Нарушение кишечной проницаемости и ее роль в развитии сердечно-сосудистых осложнений у лиц с воспалительными заболеваниями кишечника. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2022;(11):36-45. doi:10. 31146/1682-8658-ecg-207-11-36-45.
34. Li J, Chen Y, Yu Q, et al. Estrogen receptor β alleviates colitis in intestinal epithelial cells and activates HIF-1a and ATG-9a-mediated autophagy. Exp Cell Res. 2025;447(2):114520. doi:10.1016/j.yexcr.2025.114520.
35. Dong W, Peng Q, Liu Z, et al. Estrogen plays an important role by influencing the NLRP3 inflammasome. Biomed Pharmacother. 2023;167:115554. doi:10.1016/j.biopha.2023.115554.
36. Merrheim J, Villegas J, Van Wassenhove J, et al. Estrogen, estrogen- like molecules and autoimmune diseases. Autoimmun Rev. 2020;19(3):102468. doi:10.1016/j.autrev.2020.102468.
37. Constantin AM, Baicus C. Estradiol in Systemic Lupus Erythematosus. Acta Endocrinol (Buchar). 2023;19(2):274-6. doi:10.4183/aeb.2023.274.
38. Moran CA, Collins LF, Beydoun N, et al. Cardiovascular Implications of Immune Disorders in Women. Circ Res. 2022;130(4):593-610. doi:10.1161/CIRCRESAHA.121.319877.
39. Blumenstein I, Sonnenberg E. Sex- and gender-related differences in inflammatory bowel diseases. Front. Gastroenterol. 2023;2: 1199687. doi:10.3389/fgstr.2023.1199687.